• Las relaciones simbióticas entre plantas y hongos son clave para el intercambio de nutrientes entre ambos y tienen consecuencias beneficiosas para el medio ambiente.
• Un grupo de investigación describe por primera vez que moléculas de ARN de pequeño tamaño de hongos viajan dentro de células de las plantas para inactivar sus genes, promoviendo la simbiosis.
• Este descubrimiento abre la puerta a posibles aplicaciones en agricultura, como la reducción de fertilizantes, la resistencia a la sequía y a altas temperaturas, o el aumento en la fijación de CO2.

En un estudio reciente publicado en la revista New Phytologist, investigadores del CRAG, en colaboración con la Universidad de Turín, revelan un nuevo mecanismo de comunicación entre especies, proporcionando nuevas perspectivas sobre cómo interactúan plantas y hongos para obtener beneficios mútuos. El trabajo, co-dirigido por Ignacio Rubio-Somoza, investigador CSIC en el CRAG, y la profesora Luisa Lanfranco de la Universidad de Turín, presenta la primera evidencia experimental de qué moléculas de ARN de pequeño tamaño (sRNA, del inglés small RNA) de los hongos pueden silenciar genes de las plantas para facilitar el establecimiento de simbiosis.

Una simbiosis ancestral para retos antiguos y modernos

Hace aproximadamente 450 millones de años, cuando las plantas comenzaron a colonizar la tierra, se encontraron con un entorno hostil. Las asociaciones simbióticas con hongos, particularmente los hongos micorrízicos, se volvieron cruciales para la supervivencia. Estas asociaciones, basadas en el intercambio de nutrientes, permiten a las plantas obtener nutrientes minerales como el fósforo, uno de los principales factores limitantes para el crecimiento vegetal, mientras que los hongos dependen del carbono que suministra la planta huésped.

Hoy en día, se sabe que la micorrización no solo mejora la nutrición mineral de las plantas, sino también su capacidad natural para afrontar estreses bióticos y abióticos, así como la capacidad fotosintética y, por lo tanto, la fijación de CO2. La mayoría de las plantas terrestres, incluidas muchas especies cultivadas, participan en esta simbiosis tanto en sistemas naturales como agrícolas.

La simbiosis micorrízica arbuscular (AM), una de las formas más antiguas y extendidas de esta relación, implica el intercambio de nutrientes en estructuras fúngicas especializadas, en forma de árbol, llamadas arbúsculos, que se forman dentro de las células corticales de las raíces de las plantas. La formación de la simbiosis AM requiere una comunicación molecular estrictamente regulada, que garantiza el reconocimiento mutuo y la cooperación entre ambos organismos.

Silenciamiento genético entre especies

Un paso clave para permitir el establecimiento de la simbiosis AM es que las plantas reconozcan a los hongos beneficiosos como aliados y no activen mecanismos de defensa como si fueran una amenaza. Ese reconocimiento se basa en el diálogo molecular entre ambos organismos. La investigación actual muestra que los sRNAs son elementos esenciales en este proceso, regulando la expresión genética mediante el silenciamiento genético. La interferencia de ARN entre reinos (ckRNAi, del inglés cross-kingdom RNA interference) se había descrito previamente como un mecanismo clave en las interacciones planta-patógeno, en trabajos pioneros de Hailing Jin, coautora de esta publicación y profesora en UC Riverside.

Este nuevo estudio demuestra, por primera vez, que los sRNAs del hongo AM Rhizophagus irregularis desempeñan un papel crucial en el establecimiento de esta simbiosis. Específicamente, se descubrió que un sRNA fúngico denominado Rir2216 secuestra la maquinaria de interferencia de ARN de la planta Medicago truncatula para silenciar su factor de transcripción MtWRKY69, lo que promueve la colonización fúngica.

Usando técnicas avanzadas como la microdisección láser, el equipo investigador analizó específicamente las células que contenían arbúsculos y encontraron que la expresión de MtWRKY69 estaba reducida en comparación con las células no micorrizadas. Experimentos de biología molecular confirmaron que Rir2216 reduce los niveles de MtWRKY69 y actúa como un elemento clave en la ckRNAi.

“Estos micromensajes podrían ser el 'Esperanto' entre diferentes organismos, que pueden ser tan diferentes como pertenecientes a diferentes reinos”, señala Ignacio Rubio-Somoza.

Además, los investigadores encontraron que las plantas con mayores niveles de expresión de MtWRKY69 mostraron una micorrización reducida, con un menor porcentaje de frecuencia, intensidad y abundancia de arbúsculos. Esto indica que la regulación de  los niveles de expresión de MtWRKY69 desempeña un papel importante en el control del nivel de colonización fúngica en las raíces micorrícicas, lo que confirma la importancia biológica del hallazgo.

Próximos pasos y aplicaciones en agricultura

El equipo de investigación está estudiando ahora los procesos regulados por MtWRKY69 para determinar su mecanismo de acción. Un análisis filogenético determinó que la secuencia objetivo de MtWRKY69 está conservada evolutivamente, pero específicamente en aquellas especies capaces de formar simbiosis AM. Los autores especulan que MtWRKY69 podría estar implicado en la respuesta al estrés de la planta y que su reducción podría contribuir a la supresión local de la respuesta inmune, lo que favorecería una colonización más íntima por parte del hongo.

Mejorar la capacidad simbiótica entre plantas y microorganismos ofrece una solución natural a muchos de los problemas medioambientales a los que nos enfrentamos. Según Ignacio Rubio-Somoza, “este conocimiento podría usarse como un 'Tinder genómico', que buscaría las mejores parejas de plantas y microorganismos para optimizar la simbiosis y así abordar desafíos agrícolas y ambientales”.

Este descubrimiento abre la puerta a posibles aplicaciones en agricultura, como la reducción de la necesidad de fertilizantes y agroquímicos al mejorar la absorción natural de nutrientes, o el desarrollo de cultivos con mayor resistencia a factores de estrés ambiental como sequías, fluctuaciones de temperatura, plagas, etc. Además, con cada vez más evidencias de la contribución de las micorrizas a la dinámica del ciclo de carbono global, la mejora de las simbiosis entre plantas y hongos ofrece un camino sostenible para aumentar la fijación de CO2 y mitigar la crisis climática.

Artículo de referencia

Alessandro Silvestri*, William Conrad Ledford*, Valentina Fiorilli, Cristina Votta, Alessia Scerna, Jacopo Tucconi, Antonio Mocchetti, Gianluca Grasso, Raffaella Balestrini, Hailing Jin, Ignacio Rubio-Somoza and Luisa Lanfranco. A fungal sRNA silences a host plant transcription factor to promote arbuscular mycorrhizal symbiosis. New Phytologist, https://doi.org/10.1111/nph.20273

Sobre los autores y la financiación del estudio

Este trabajo fue apoyado por el proyecto CN_00000033 financiado en el marco del Plan Nacional de Recuperación y Resiliencia (NRRP), Misión 4 Componente 2 Inversión 1.4 – Convocatoria de licitación n.º 3138 de 16 de diciembre de 2021, rectificada por el Decreto n.º 3175 de 18 de diciembre de 2021 del Ministerio de Universidad e Investigación italiano financiado por la Unión Europea – NextGenerationEU y por la Universidad de Turín (Ricerca locale). El trabajo en el laboratorio del MoRE ha sido financiado por los RTI2018-097262-B-I00 (financiados por MCIN/AEI/10.13039/501100011033 y por 'FEDER: Una manera de hacer Europa') y a través del 'Programa Severo Ochoa de Centros de Excelencia en Investigación y Desarrollo' 2016-2019 (SEV-2015-0533) y 2020-2023 (CEX2019-000902-S) financiados por MCIN/AEI/10.13039/501100011033 y el programa CERCA de la Generalitat de Catalunya. La beca postdoctoral de A.S. ha sido financiada por el programa de investigación e innovación Horizon 2020 de la Unión Europea en virtud del acuerdo de subvención Marie Skłodowska-Curie n.º 945043.